新的时代，人们生活是靠一种叫做导力器的技术所支撑着。50年前，导力革命所带来的导力器，被应用于以飞船为首的各种各样技术领域中，让人们的生活进入飞跃性的富裕时代。 另一方面，很多国家为了开发拥有导力力量的兵器而展开激烈的争夺，成为霸权国家成为很多国家的意图……在这个错综复杂的时代里，大陆陷入了混乱之中。 这个时代，有一个生存于列强罅缝中的独立小国——利贝尔。

(游戏剧情线程 纯爱版)
主人公远野志贵在八年前的意外中，获得了可杀死事物的“直死之魔眼”。由于对自己的新能力的恐惧，他在当天逃离了医院，并邂逅了一个名为苍崎青子的魔法使，在她的帮助下，魔眼的能力得以用一副眼镜封印起来。之后的八年间，志贵作为养子在远野的分家有间家度过。八年平凡的日子后，由于父亲的去世，他被成为远野家新家主的妹妹秋叶召回远野家。就在生活突然发生巨大改变之时，志贵不自觉的利用直死之魔眼杀死了一名女性，但第二天女性像是没发生过似的站在他眼前。
“杀死我的责任，你打算怎么负责呢？”纯白的吸血姬这么说着。
月姬共五条主线，分为公主篇（Arcueid、Ciel），远野篇（远野秋叶、琥珀、翡翠）。

(游戏剧情线程 纯爱版)
故事发生在一座名为“姬神岛”的偏僻小岛上。在岛上出生的主人公，在很小的时候就因母亲过世而与父亲一起离开了小岛。多年之后，身为师范系学生的主人公为了完成实习，再次踏上了久违的故乡的土地。虽然时隔已久，但这里的时光仿佛已经停滞，岛上的风景与记忆中的昔日一般无二。将主人公从感伤中拉回现实的，是幼时玩伴篠原渚的呼唤声——当年的小丫头，如今已出落成亭亭玉立的美少女，而主人公所寄宿的“篠原旅社”正是她的家。在姬神岛小学的实习生活既繁忙又充实，主人公不但要应付以篠原绿为首的一班人小鬼大的淘气包，还要不辞辛苦地奔波于岛上各地，培养自己和诸位美少女之间的感情。话说回来，这几位美少女也不是什么省油的灯，叛逆任性的晶、精力过剩的光，无论哪一位都够主人公喝一壶的，不过既然身为一名男人，有时候也必须拿出男子汉的广阔心胸来，用自己的真情与关爱打动她们的心灵。姬神岛的风景一切如旧，重返故乡的主人公，他的情感是否也能找到自己的归宿呢？

(游戏线程剧情 纯爱版)
神族、魔族、人类，三个不同的种族和世界，有一天通过一扇“门”联结了起来，从此三个种族生活在了一起，当然，在学校也不例外。
土见凛，一个普通的男生，自幼双亲在一场事故中丧生，于是只能寄住在青梅竹马的芙蓉枫的家中。
枫对凛一直有很深的感情，两人保持着平常的生活。
直到有一天，神族的神王和魔族的魔王双双来到人间，并带来了他们两个可爱的女儿——西亚和奈莉奈。
而凛居然要从她们两个中选择一个作为未婚妻！
于是，一段复杂的恋爱故事就此开始……

(游戏线程剧情)
本作与前两代不同，不再只是借用平安时代的背景所创造出的模糊时段，而是明确的借用了源氏与平家战争这一明确的历史事实。
遥3人物里也有多位是历史上鼎鼎大名的人物，当然造型什么的并不与史实完全相同……
而人设的巨大变化、部分八叶性格的颠覆以及女主角的女王化，这样符合时代潮流的改革与创新使遥久系列再次迈上一个高峰。

国崎往人为了听从已故母亲的遗言，四处旅行目的是为了寻找并解救“天空中的女孩”，途中以用法术表演人偶为生。一天，往人来到一个地处海边的小镇，在那里遇上了神尾观铃，并暂时寄宿在观铃家，后来往人在和观铃的一路相处之下，觉得可能观铃就是他一直要寻找的那个女孩子。